Preliminary exploration of the genetic basis of mimicry and chemical attraction with terpenoids in the unusual flowers of Aristolochia arborea (Aristolochiaceae)

Abstract
Métodos: Se recolectaron tejidos florales (utrículo/tubo, extremidad, estructura mimética de hongo (MMS) y hojas) de Aristolochia arborea de la colección del Jardín Botánico de Nueva York. Se utilizó microscopía óptica (LS) y microscopía electrónica de barrido (SEM) para examinar la epidermis del perianto. Se extrajo ARN de estos tejidos, se secuenció y analizó para identificar genes involucrados en la biosíntesis de terpenoides. Se cuantificaron los niveles de expresión génica y se identificaron genes expresados ​​diferencialmente. Resultados: El análisis transcriptómico reveló la expresión de varios genes de biosíntesis de terpenoides en Aristolochia arborea. Los genes involucrados en la producción de monoterpenoides y sesquiterpenoides se expresaron en gran medida en la extremidad y la estructura mimética de hongo (MMS), lo que sugiere funciones especializadas en estos tejidos. En contraste, los genes no asociados con funciones de atracción de polinizadores se expresaron predominantemente en la hoja. Curiosamente, nuevegenes se expresaron significativamente en la MMS, potencialmente vinculada a la atracción de polinizadores. Estos hallazgos apoyan la hipótesis de que los terpenoides volátiles producidos por esta estructura contribuyen a la estrategia mimética de la planta para atraer polinizadores. Conclusiones: Las estructuras florales únicas de Aristolochia arborea parecen utilizar una mezcla compleja de compuestos volátiles para imitar la materia en descomposición y atraer polinizadores. Las enzimas como la α-copaeno sintasa y otras pueden contribuir a la producción de una amplia gama de terpenoides, mejorando la estrategia engañosa de la planta. Estos compuestos, que se encuentran en diferentes partes de la flor, podrían guiar potencialmente a los polinizadores hacia las estructuras reproductivas y ofrecer protección contra herbívoros y patógenos. La estructura mimética de hongos (MMS) de A. arborea puede mejorar aún más su mimetismo, atrayendo a los polinizadores sapromiófilos a través de señales visuales y olfativas.
Description
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Premise: The sapromyophilous pollination syndrome in Aristolochia arborea relies on the emission of volatile compounds to attract carrion-seeking flies. This plant's perianth mimics the appearance of a fungal fruiting body, potentially enhancing its attractiveness to pollinators. Here, we investigate the gene expression of terpenoids and other volatile associated genes in A. arborea to understand their role in attracting pollinators and the potential interplay between chemical mimicry and floral morphology. Methods: Floral tissues (utricle/tube, limb, mushroom mimicry structure (MMS) and leaves) of Aristolochia arborea were collected from the New York Botanical Garden collection. Light microscopy (LS) and scanning electron microscopy (SEM) were used to examine the perianth epidermis. RNA was extracted from these tissues, sequenced, and analyzed to identify genes involved in terpenoid biosynthesis. Gene expression levels were quantified and differentially expressed genes were identified. Results: Transcriptomic analysis revealed the expression of various terpenoid biosynthesis genes in Aristolochia arborea. Genes involved in producing monoterpenoids and sesquiterpenoids were highly expressed in the limb and mushroom mimicry structure (MMS), suggesting specialized roles in these tissues. In contrast, genes not associated with pollinator attraction functions were expressed predominantly in the leaf. Interestingly, nine genes were significantly expressed in the MMS, potentially linked to pollinator attraction. These findings support the hypothesis that volatile terpenoids produced by this structure contribute to the plant's mimicry strategy to attract pollinators. Conclusions: The unique floral structures of Aristolochia arborea appear to utilize a complex mix of volatile compounds to mimic decaying matter and attract pollinators. Enzymes such as α-copaene synthase and others may contribute to the production of a diverse array of terpenoids, enhancing the plant's deceptive strategy. These compounds, found in different flower parts, could potentially guide pollinators towards reproductive structures and offer protection against herbivores and pathogens. The mushroom mimicry structure (MMS) of A. arboreamay further enhance its mimicry, attracting sapromyophilous pollinators through visual and olfactory cues.
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